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As origens do corpo remontam à reorganização do Estado Pontifício após o domínio napoleónico. O Papa Pius VII criou, em 1816, um corpo pontifício de Carabinieri. Este deveria garantir a segurança pública no Estado Pontifício restaurado, perseguir delitos e fazer cumprir a ordem estatal. A sua organização inspirava-se nas forças policiais de estrutura militar que então começavam a surgir em vários Estados europeus.

Com o fim do Estado Pontifício e a tomada de Roma pelas tropas italianas, em 1870, as funções e a área de atuação mudaram fundamentalmente. O Papa deixou de dispor do território anterior. Só os Tratados de Latrão, celebrados entre a Santa Sé e a Itália, criaram, em 1929, o Estado soberano da Cidade do Vaticano. Dentro deste pequeno território, a Gendarmaria assumiu funções policiais e relacionadas com a segurança.

No âmbito de uma reorganização sob o Papa Paul VI, vários corpos armados pontifícios foram dissolvidos em 1970. As funções policiais, contudo, continuaram a ser desempenhadas sob outras designações organizacionais. Desde 2002, a unidade voltou a usar o nome Corpo de Gendarmaria do Estado da Cidade do Vaticano.

A Gendarmaria deve ser distinguida da Guarda Suíça Pontifícia. A Guarda Suíça é um corpo militar e é responsável sobretudo pela proteção pessoal do Papa, bem como por serviços de guarda e de honra. A Gendarmaria, por sua vez, desempenha as funções de uma polícia estatal. Estas incluem a manutenção da ordem pública, investigações de polícia criminal, regulação do trânsito, controlo das fronteiras e dos acessos, bem como a participação na proteção do Papa e das instituições do Vaticano. Neste âmbito, coopera também com as autoridades de segurança italianas e internacionais.

A homenagem ao corpo não remete, portanto, apenas para uma unidade policial específica, mas também para a história da administração estatal, desde o Estado Pontifício territorialmente extenso até à atual Cidade do Vaticano. O aniversário constituiu uma oportunidade para destacar a continuidade institucional dos órgãos de segurança do Vaticano e o seu papel no exercício da soberania estatal.